Jusqu'à son départ à la retraite en 2024, John Comaroff occupait la chaire Hugh K. Foster d'études africaines et afro-américaines et d'anthropologie à l'université Harvard. Jusqu'en 2012, il était titulaire de la chaire Harold H. Swift d'anthropologie à l'université de Chicago.
Formé à l’université du Cap (licence, 1966) et à la London School of Economics (doctorat, 1973), ses recherches récentes en Afrique du Sud portent sur la criminalité, le maintien de l’ordre, la personnalité juridique et le fonctionnement de l’État ; la démocratie et la différence ; ainsi que l’économie politique et le droit précoloniaux, coloniaux et postcoloniaux.
Il a également écrit sur l’ethnicité et l’identité, l’économie, la société, la religion et la culture africaines. Parmi les ouvrages qu’il a écrits ou édités, citons, en collaboration avec Jean Comaroff, Of Revelation and Revolution (2 vol.), Ethnography and the Historical Imagination, Modernity and its Malcontents, Civil Society and the Political Imagination in Africa, Millennial Capitalism and the Culture of Neoliberalism, Law and Disorder in the Postcolony, Ethnicity, Inc., Zombiês et frontiêres à ère neoliberale, Theory from the South: or, how Euro-America is evolving toward Africa, The Truth about Crime, et The Politics of Custom: Chiefship, Capital, and the State in Contemporary Africa.